中侏罗世的潜叶遗迹为早期昆虫潜叶行为的演化提供关键证据

大自然中，昆虫吃植物的方式多种多样（图1），有“开天窗”的，有啃叶边缘的，有吃表面的，也有吃里面的。其中，一种比较独特的躲在叶片里面吃的方式，叫潜食。

图1 昆虫取食植物的常见方式（图片来自肖丽芳、陈华燕副研究员）

图注：图1甲虫幼虫取食叶片形成孔洞；图2为切叶蜂切出近半圆的叶片；图3为叶蜂幼虫取食叶片分泌白色絮状物覆盖取食痕迹，以防植物挥发气味引来天敌昆虫，；图4为金龟成虫取食叶片，只剩叶片；图5初龄幼虫取食叶片背面；图6为叶蝉刺吸取食植物茎秆，获取汁液；图7为蚜虫在叶脉上诱导形成的袋状虫瘿；图8为象甲潜叶形成的块状潜道。

潜食在英语中表述为“Mine”，而这个英文单词有一个更通俗的意思，叫“矿井，挖矿或开采”。细细一分析，这俩的确有神奇般的共通之意。潜食主要指昆虫的幼虫大部分时间生活于植物叶片内，取食叶肉而不破坏叶片上下表皮，在叶片形成规则或不规则的线状、条状和块斑状潜道的行为[1]（图2）；与地下挖矿非常相似。

图2 昆虫潜叶和挖矿的卡通图（引自https://depositphotos.com/cn/vector/landscape-coal-mining-underground-scene-illustration-483122846.html）

除了发生在叶片上，潜道也偶尔出现于叶柄、种子苞片或花瓣上，在这里主要指潜叶（Leaf mining）。按植物类群来看，几乎所有维管植物上都有潜道发生，包括石松植物、蕨类植物、裸子植物和被子植物（图3）。自然地，潜食植物叶片中的昆虫便称为潜叶虫（Leaf-miner）。潜叶昆虫的种类有很多，主要有蛾（鳞翅目，约34科）、蜂（膜翅目，约3科）、蝇（双翅目，约18科）、甲虫（鞘翅目，约8科），总共超过1万种[2,3]。如此，潜叶昆虫与寄主植物二者间的关系则非常复杂，并非一对一，而是存在一对多、多对一和多对多的情况。少数潜叶昆虫类群（如细蛾、潜叶蝇和潜叶甲）能够潜食100多科寄主植物叶片，但大部分潜叶昆虫为单食性或寡食性；当然，部分植物（如悬钩子属）上也存在超过两种潜叶昆虫潜食。

图3 现生维管植物上的多种潜道（引自原文）

图注：图1为凤尾蕨叶片上微蛾科的潜道；图2为肾蕨叶片上的微蛾科的潜道；图3为松针上麦蛾 (Exoteleia pinifoliella Chambers) 的潜道，细节展示于图4；图5为柏树上的麦蛾 (Coleotechnites thujaella Kearfott) 潜道; 图6为泽米苏铁上的斑潜蝇 (Liriomyza schmidti Aldrich) 潜道；图7为罗汉松上的细蛾 (Phyllocnistis podocarpa Liu) 潜道，细节展示于图8；图9为密克罗尼西亚苏铁上的潜道；图10为甘蔗叶片上的吉丁 (Aphanisticus aeneus Kerremans) 潜道；图11为牡荆上的细蛾 (Phyllocnistis citrella Stainton) 潜道，箭头指示产卵点。

潜叶虫的这种“隐蔽作案”手法往往不会导致植物立即死亡，看似危害不大，但会影响叶形、植物营养输送，导致叶片枯白，降低植物光合作用和观赏价值，如潜叶角吉丁取食园林植物紫薇；但是如果潜叶虫大量聚集，严重时是会导致整个植株枯死，给农林生产造成重大经济损失，如潜叶蝇危害水稻、大豆等农作物，潜叶蛾危害番茄、柑橘，潜吉丁危害栎树（图4）等。

图4 左 水稻潜叶蝇潜食水稻叶片；中 柑橘潜叶蛾潜食柑橘叶片；右 潜吉丁危害栎树叶片（分别引自https://www.sohu.com/a/314853393_99995850；https://kknews.cc/agriculture/rp3no4x.html；http://usinggeorgianativeplants.blogspot.com/2022/06/white-oak-leaf-damage.html）

潜叶虫与寄主植物复杂多样的关系可追溯到距今2.4亿年（早三叠世）前，其中保存较完好的化石记录来自中三叠世意大利Agordo植物群，晚三叠世南非Molteno植物群和日本Okubata植物群等，该时期潜道主要发生于种子蕨（如羊齿）、蕨类（如枝脉蕨）和早期裸子植物（如苏铁、松柏）叶片上，潜道类型为线状（图5，1-9）。侏罗纪时期的潜道记录较少，仅在晚侏罗世澳大利亚Camp植物群的蕨类上发现疑似潜道的化石痕迹（图5，16-17），为弯曲状。此后，更确切的以及多样的潜道类型主要来自早白垩世我国辽西义县组裸子植物（如阔叶松柏叶片）（图5，18-22）和美国达科塔组早期被子植物（如金粟兰目和樟目叶片）（图5，24-26）。被子植物辐射以来，各地质时期植物群中的潜道类型更加丰富，并逐渐与现代鞘翅目、鳞翅目、双翅目和膜翅目潜叶类昆虫的潜道形状相近（图5，27-39）。然而，我们对被子植物起源之前昆虫潜叶行为的早期演化了解甚少，例如，侏罗纪是否存在昆虫潜叶行为，其寄主植物有哪些，以及与寄主植物的关系如何，该时期的潜叶昆虫类群有哪些，从三叠纪到白垩纪期间，潜道类型如何多样化，以及促进侏罗纪潜叶行为演化的机制有哪些？

图5 早三叠世至晚白垩世的潜道化石记录（引自原文）

图注：紫色方框1-9代表早三叠至晚三叠各植物群报道的潜叶化石痕迹；蓝色方框10-17为侏罗纪潜叶化石，其中10-15来自中侏罗世中国道虎沟地层；绿色方框18-31代表白垩纪植物群的潜叶痕迹，其中30为现生潜叶蛾在榆树上的潜叶痕迹，与晚白垩世樟树叶片的潜叶痕迹29高度相似；黄色方框32-39代表新生代植物群的潜叶化石，其中39为现生壳斗科叶片上的潜叶痕迹，与中新世壳斗科叶片上的潜叶痕迹38相近。

为了回答以上问题以及进一步理解昆虫潜叶行为的早期起源与演化，肖丽芳博士后与王永杰研究员，首都师范大学任东教授和美国自然历史博物馆Conrad C. Labandeira研究员合作，对内蒙古宁城燕辽生物群（该生物群是我国保存最完好的侏罗纪时期的生物群）九龙山组地层三千余块植物化石进行研究，发现含有潜道痕迹的14件化石标本，鉴定出27处潜道痕迹，分属于8种潜道类型，寄主植物为裸子植物，包括本内苏铁（侧羽叶、异羽叶）、银杏（似银杏）和松柏（燕辽杉）叶片。除在叶片上，也在本内苏铁类雄性生殖器官Weltrichia小孢子叶上发现了潜道痕迹（图6）。本研究在道虎沟地层中发现的大量昆虫潜道记录，首次补充了中侏罗世燕辽生物群的昆虫潜食植物的记录，提供了三叠纪至白垩纪昆虫潜叶行为演化的重要中间环节，完善了早期昆虫潜叶行为演化历史，极大地丰富了早期昆虫与植物互作关系（尤其是内寄生关系）的多样性。

图6 中侏罗世中国道虎沟裸子植物上的潜道痕迹多样性（引自原文）

图注：图1为本内苏铁狭角异羽叶上潜叶痕迹DT424，细节展示于图2-4，图5展示叶轴两侧的毛状结构；6-8为海房沟异羽叶上的潜叶痕迹DT424，细节展示图7-8；图9为似银杏叶片上的产卵痕迹(DT175)和潜叶，潜叶DT357放大于图12，潜叶DT414分别放大于图13-14；图15为狭角异羽叶上的潜叶痕迹DT173，分别展示于图16-17；图18为似银杏上的潜叶DT177，细节展示于图19；图20为具毛异羽叶上的潜叶DT295，细节展示于图21；图22为本内苏铁繁殖器官Weltrichia上的潜叶DT427，放大于图23-24，箭头指示潜道痕迹；图26为门头沟侧羽叶上的潜叶痕迹DT411。

文章中首次描述了侏罗纪不同寄主植物上的多种潜道类型，包括与叶脉平行的直线型潜道，弯曲分布横跨叶脉的曲线型潜道，仅发生于植物上表皮的潜道，以及叶缘上的块斑潜道（图6，7）。将这四类潜道类型与中生代不同寄主植物上的所有潜道特征进行对比，发现这四种类型在三叠纪、白垩纪不同植物上均有记录，这一发现支持并验证了寄主植物的结构形状对潜道形态具有影响，甚至可能大于早期寄主植物的属种差异对潜道形态的影响。

目前，对潜道和潜叶昆虫关系的确定一直是研究中的难点。有明确证据支持的潜叶昆虫类群（潜叶吉丁）最早报道于早白垩世义县植物群阔叶松柏叶片上。而三叠纪时期的潜叶昆虫因证据较少仍停留于推测阶段，无法确定到科级水平。本研究通过深入分析8种潜道类型形态特征、中侏罗世存在的昆虫类群，并对比现生潜道及潜叶昆虫类群；通过确认昆虫的虫体大小、食性特征、化石记录或分子钟分歧时间，总结出燕辽昆虫群的早期潜叶昆虫类群主要存在于鞘翅目（如吉丁虫科Buprestidae，羊齿象鼻虫科Belidae和露尾甲科Nitidulidae）、鳞翅目（如异石蛾科Heterobathmiidae，刺翅蛾科Acanthopteroctetidae和毛顶蛾科Eriocraniidae）以及膜翅目（如长节蜂科Xyelidae和叶蜂科Tenthredinidae）类群（图7），该研究结果为进一步分析不同潜叶昆虫的多次独立起源提供线索，也探索早期潜叶昆虫的演化提供重要化石证据。

图7 中侏罗世早期潜叶昆虫的谱系发育关系以及不同寄主植物上的潜叶证据（引自原文）

此外，在文章中对侏罗纪昆虫潜叶行为的多样化进行分析。三叠纪昆虫潜叶取食行为的出现，代表了昆虫演化出一种新的方式获取植物内部组织，从而可以占据不同的生态位，减少植食性昆虫类群间的竞争或者躲避恶劣环境[1,4]。因而，对于潜叶行为出现的原因，昆虫学家提出众多假说进行解释，例如自然-天敌假说（natural-enemies hypothesis）、营养假说或资源可利用假说（nutritional hypotheses）、微环境假说（microenvironment hypothesis）[4]。同时，也有学者表示昆虫潜叶行为会受到植物叶片形态（包括叶脉分布规律）、叶片大小、叶片化学成分（单宁等）、物理防御、叶片的健康状况影响；另外，也会受到气候环境（雨水、干旱等）的影响，如潜叶行为多发生于温暖湿润环境[4, 5]。本研究通过综合分析侏罗纪时期的古环境特征（整体处于温暖湿润古气候环境）、寄生性昆虫类群情况（寄生类群处于初步阶段）、寄主植物功能形状（裸子植物极度繁盛，叶片特征多样），并将所有潜道化石记录投影到对应时期的古大陆板块上，最后认为中侏罗世潜叶行为的快速多样化主要由大量可利用的寄主植物资源驱动，同时微环境和天敌效应也具有一定的影响。

图8 内蒙古宁城道虎沟中侏罗世燕辽生物群昆虫潜叶行为复原图，左笑然绘（引自原文）

潜叶昆虫作为一种内寄生性取食的昆虫，与寄主植物关系密切（图8）。因此，往往被生态学家和古生物学家作为模式生物用于研究植物、昆虫和天敌三者的种间或群落关系、物种间的协同演化、不同尺度上的生物地理学研究。目前，潜叶昆虫与寄主植物之间的起源和协同演化关系仍不清楚，潜叶行为在不同昆虫类群中多次起源的机制仍未有答案。故而，仍需要更多的研究进行探索和早期化石材料的加入以提供证据。

相关研究成果近日发表在植物TOP期刊新植物学家《New Phytologist》上。广东省科学院动物研究所肖丽芳博士后为论文第一作者，该所王永杰研究员，首都师范大学任东教授和美国自然历史博物馆Conrad C. Labandeira研究员为共同通讯作者。这项研究得到国家自然科学基金、中国博士后基金、广东省科学院技术发展专项项目、广东省珠江人才计划、广东省优秀青年科研人才国际培养项目博士后项目支持。

原文信息：Lifang Xiao, Conrad Labandeira*, Yuekun Wu, ChungKun Shih, Dong Ren*, Yongjie Wang*. 2023. Middle Jurassic insect mines on gymnosperms provide missing links to early mining evolution. New Phytologist, DOI: 10.1111/nph.19517

参考文献：

1. Hering, E.M. (1951). Biology of the Leaf Miners. Berlin: Dr W Junk Gravenhage.

2. Chen, T., Dai, X., Eiseman, C. (2022). A checklist of gymnosperm-feeding leafminers (Arthopoda, Insecta) in North America and Europe. Biodiversity Data Journal 10, e91313.

3. Bellamy, C.L. (2008). A World Catalogue and Bibliography of the Jewel Beetles (Coleoptera: Buprestoidea), Vol 76–79, Vol 1–4. Sofia–Moscow, Pensoft Publishers.

4. Tooker, J.F., Giron. D. (2020). The evolution of endophagy in herbivorous insects. Frontiers in Plant Science 11, 581816.

5. 戴小华, 朱朝东, 徐家生, 刘仁林, 王学雄. (2011). 寄主植物叶片物理性状对潜叶昆虫的影响.